Малиновый звон колоколов этой старинной церкви уже более двух с половиной веков разливается по улочкам Костромы, напоминая о временах, когда вера и повседневная жизнь горожан были неразделимы.
История святыни началась в бурное Смутное время, когда молодой царь Михаил Фёдорович Романов лично способствовал строительству деревянной церкви во имя святых Флора и Лавра. Первое упоминание об этом храме встречается в писцовых книгах 1628 года. Вскоре рядом появился летний храм в честь Иоанна Златоуста, и почти полтора века два деревянных здания - зимнее и летнее - составляли традиционный церковный ансамбль. Вокруг деревянных церквей образовалось приходское кладбище.
Каменная страница истории храма началась в 1751 году, когда на средства купца Ивана Аравина был возведен новый храм Иоанна Златоуста. В 1791 году известные костромские благотворители, братья Дурыгины, пристроили к каменному зданию теплые приделы и изящную колокольню. Один из приделов был освящен в честь тех самых святых Флора и Лавра, словно продолжая память о первом, царском храме. Второй - во имя великомученика Димитрия Солунского, небесного покровителя старшего из братьев, Дмитрия Дурыгина, занимавшего тогда пост городского головы, а южный придел был посвящен Тихвинской иконе Богоматери.
Архитектура храма представляет собой удивительный сплав эпох и стилей. Массивный четверик, выдержанный в традициях допетровского зодчества, украшен барочными элементами, тогда как устремлённая ввысь колокольня демонстрирует изящные формы классицизма. В интерьере церкви сохранились росписи XIX века, среди которых особенно впечатляют изображения евангелистов и сцены из Ветхого Завета.
XX век стал для храма временем суровых испытаний, первым из которых стало изъятие церковных ценностей более 117 кг в 1922 году. В 1929 году архиерейская кафедра была перенесена на Лавровскую улицу в храм Иоанна Златоуста ставшим на более трех десятилетий главным храмом Костромской епархии и прибежищем для святынь из закрывающихся храмов.
Трагичной страницей истории церкви Иоанна Златоуста стало последнее богослужение священномученика Никодима, совершенное 3 декабря 1936 года, после которого архиепископ был арестован и погиб в застенках. Костромская епархия осталась без правящего архиерея.
С ликвидацией обновленческого раскола в 1943 году был упразднен обновленческий «кафедральный собор» и бывший обновленец настоятель Иоанно-Богословской церкви на Каткиной горе протоиерей Николай Голоушин в ноябре 1944 года на извозчике перевез в соборную церковь Иоанна Златоуста главную святыню Костромской земли чудотворный образ Феодоровской Богоматери.
В июне 1946 года в Кострому прибыл новый управляющий Костромской епархией епископ Антоний (Кротевич), который в начале 1948 года переосвятил северный теплый алтарь во имя преподобного Геннадия Костромского и Любимоградского.
Очередной виток испытаний храм Иоанна Златоуста пережил в года хрущевского усиления антицерковной государственной политики. В 1964 году церковь Иоанна Златоуста лишилась статуса кафедрального собора, но ее двери всегда оставались открытыми для прихожан.
Сегодня, как и столетия назад, церковь Иоанна Златоуста приходят костромичи, чтобы в тишине древних стен поделиться своими радостями и печалями, продолжая живую нить традиций, связывающую нас с далеким прошлым.